Popyrin spielte seit 2013 mit Erfolg auf der ITF Junior Tour. Hier spielte er 2016 und 2017 auch bei einigen Grand-Slam-Turnieren. Im Doppel der Australian Open erreichte er 2017 das Halbfinale. Bei den French Open gewann er die Einzelkonkurrenz im Finale gegen Nicola Kuhn, wodurch er kurz darauf mit Rang 2 seine beste Platzierung in der Weltrangliste der Junioren errang. Er war der erste Australier seit 49 Jahren, der diesen Titel gewann. Fortan entschied er sich auf der Profi-Tour zu spielen, obwohl er noch bis Endes des Jahres als Junior spielberechtigt war.
Auf der Profi-Tour spielte der Australier erstmals 2016 und hauptsächlich auf der drittklassigen ITF Future Tour, erhielt aber auch Wildcards für die höher dotierten Challengers in Canberra und Launceston. Erste Erfolge gelangen ihm 2017, als er ein Future-Turnier gewinnen konnte sowie in einem weiteren Finale stand. Ende des Jahres stand er auf Rang 719 der Weltrangliste.
Im Januar 2018 überraschte Popyrin, als er sich in der Qualifikation des ATP-World-Tour-Turniers in Sydney gegen die weit vor ihm platzierten Federico Delbonis (Rang 67) und Nicolas Mahut (Rang 127) durchsetzen konnte. In seinem ersten ATP-Hauptfeld unterlag er indes Landsmann John Millman. In der Folgewoche konnte er dank einer Wildcard an seinem ersten Grand-Slam-Turnier – den Australian Open – teilnehmen. Tim Smyczek behielt hier in vier Sätzen die Oberhand. Auf der Challenger Tour gewann Popyrin in Jinan seinen ersten Titel. Als Qualifikant setzte er sich im Finale gegen den Briten James Ward in drei Sätzen durch. Durch diesen Erfolg verbesserte er sich um 99 Plätze und erreichte mit dem 211. Rang seine bislang beste Platzierung.
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Australien
Singapur
Alexander Bublik
Umag
Stan Wawrinka
Jinan
James Ward
Bordeaux
